Ben Harper (Peter Graves) sitzt im Gefängnis und wartet auf seine Hinrichtung. Bei einem Banküberfall erschoss er zwei Angestellte und erbeutete 10.000 US-Dollar, die er vor seiner Verhaftung noch irgendwo zu Hause verstecken konnte. Wo genau, das versucht sein Zellengenosse Harry Powell (Robert Mitchum) vergeblich harauszufinden. Powell, der wegen einen kleineren Delikts in Haft ist, verbirgt hinter seinem sympathischen Äußeren einen gefährlichen Mörder und Psychopathen, der als Prediger durch die Lande zieht. Harper wird hingerichtet und Powell aus dem Gefängnis entlassen. Er besucht Harpers Familie, erschleicht sich ihr Vertrauen und heiratet seine Witwe. Schon bald muss er aber erkennen, dass nur Harpers Kinder John (Billy Chapin) und Pearl (Sally Jane Bruce) das Versteck des Geldes kennen. Für sie beginnt ein Albtraum...
'Die Nacht des Jägers' alias 'The Night of the Hunter' ist Charles Laughtons einzige Regiearbeit, ein nervenaufreibender Psychothriller, der heute zu den Klassikern des Film noir gehört.